Identificación de genes ABC en monogeneos de la familia Ancyrocephalidae: enfoque in silico y con microarreglos de ADN
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Resumen
La combinación de métodos moleculares es cada vez más eficiente para identificar genes en especies no modelo como los monogeneos. Estos organismos son parásitos que pueden causar problemas de salud en los peces en cautiverio o en condiciones de cultivo, por lo que es importante diseñar tratamientos efectivos que ataquen directamente los sistemas de defensa de los parásitos. Los transportadores ABC (ATP-binding cassette) son proteínas que participan en procesos de detoxificación de xenobióticos y en mecanismos de resistencia a fármacos. En monogeneos es escaso el conocimiento relacionado con los transportadores ABC. En el presente estudio se identificaron los genes putativos que codifican para proteínas ABC en dos especies de monogeneos, Scutogyrus longicornis y Cichlidogyrus spp., pertenecientes a la familia Ancyrocephalidae. Para esto se utilizaron datos transcriptómicos y microarreglos de ADN previamente publicados. Estas especies de monogeneos se encuentran comúnmente en cultivos de tilapia. En total, se predijeron 30 y 59 transportadores ABC en S. longicornis y Cichlidogyrus spp., respectivamente. Las subfamilias ABCB y ABCC fueron las más representadas. Ambas especies comparten 19 genes ABC, de los cuales pgp-1, pgp-2, pgp-3, pgp-9, mrp-1, mrp-4, abce-1, abcf-2, wht-2 y wht-8, dados sus niveles de expresión relativamente más altos, probablemente son los de mayor importancia en procesos de detoxificación en los Ancyrocephalidae. Estos resultados podrían ser de utilidad para guiar futuros trabajos experimentales que busquen mejorar las estrategias de control de monogeneos en peces.
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Taylor K, Rego Alvarez L. Regulatory drivers in the last 20 years towards the use of in silico techniques as replacements to animal testing for cosmetic-related substances. Computational Toxicology. 2020;13:100112. doi:10.1016/j.comtox.2019.100112.
Kashkooli FM, Soltani M, Souri M, Meaney C, Kohandel M. Nexus between in silico and in vivo models to enhance clinical translation of nanomedicine. Nano Today. 2021;36:101057. doi:10.1016/j.nantod.2020.101057.
Shen D, Chang HR, Chen Z, et al. Loss of annexin A1 expression in human breast cancer detected by multiple high-throughput analyses. Biochemical and Biophysical Research Communications. 2004;326(1):218−227. doi:10.1016/j.bbrc.2004.10.214.
Wang XS, Zhang Z, Wang HC, et al. Rapid Identification of UCA1 as a very sen
sitive and specific unique marker for human bladder carcinoma. Clinical Cancer
Research. 2006;12(16):4851−4858. doi:10.1158/1078-0432.CCR-06-0134.
Murray D, Doran P, MacMathuna P, Moss AC. In silico gene expression analysis – an overview. Molecular Cancer. 2007;6(1):50. doi:10.1186/1476-4598-6-50.
Diep B, Barretto C, Portmann AC, et al. Salmonella serotyping; comparison of the traditional method to a microarray-based method and an in silico platform using whole genome sequencing data. Frontiers in Microbiology. 2019;10:2554. doi:10.3389/fmicb.2019.02554.
Ogawa K. Diseases of cultured marine fishes caused by Platyhelminthes (Monogenea, Digenea, Cestoda). Parasitology. 2015;142(1):178−195. doi:10.1017/S0031182014000808.
Zhi T, Xu X, Chen J, et al. Expression of immune-related genes of Nile tilapia Oreochromis niloticus after Gyrodactylus cichlidarum and Cichlidogyrus sclerosus infections demonstrating immunosupression in coinfection. Fish & Shellfish Immunology. 2018;80:397−404. doi:10.1016/j.fsi.2018.05.060.
Igeh PC, Avenant–Oldewage A. Pathological effects of Cichlidogyrus philander Douëllou, 1993 (Monogenea, Ancyrocephalidae) on the gills of Pseudocrenilabrus philander (Weber, 1897) (Cichlidae). Journal of Fish Diseases. 2020;43(2):177−184. doi:10.1111/jfd.13121.
Prabu E, Rajagopalsamy CBT, Ahilan B, Jeevagan IJMA, Renuhadevi M. Tilapia – an excellent candidate species for world aquaculture: a review. ARRB. 2019:1−14. doi:10.9734/arrb/2019/v31i330052.
Martínez-Cordeo FJ, Delgadillo TS, Sánchez-Zazueta E, Cai J. Tilapia aquaculture in Mexico - Assessment with a focus on social and economic performance. Vol. 12019. FAO; 2021. doi:10.4060/cb3290en.
Paredes-Trujillo A, Velázquez-Abunader I, Torres-Irineo E, Romero D, Vidal Martínez VM. Geographical distribution of protozoan and metazoan parasites of farmed Nile tilapia Oreochromis niloticus (L.) (Perciformes: Cichlidae) in Yucatán, México. Parasites Vectors. 2016;9(1):66. doi:10.1186/s13071-016-1332-9.
Paredes-Trujillo A, Mendoza-Carranza M, Río-Rodriguez RED, Cerqueda-García D. Comparative assessment of metazoans infestation of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) (L.) (Perciformes: Cichlidae) in floating cages and ponds from Chiapas, Mexico. Veterinary Parasitology: Regional Studies and Reports. 2022;34:100757. doi:10.1016/j.vprsr.2022.100757.
Morales-Serna FN, Medina-Guerrero RM, Pimentel-Acosta C, Ramírez-Tirado JH, Fajer-Ávila EJ. Parasite infections in farmed Nile tilapia Oreochromis niloticus in Sinaloa, Mexico. Comparative Parasitology. 2018;85(2):212−216. doi:10.1654/1525-2647-85.2.212.
Osuna-Cabanillas JM, Medina-Guerrero RM, Camacho-Zepeda S, Morales-Serna FN, Fajer-Ávila EJ. Prevalencia e intensidad de tricodínidos y monogeneos en tilapia cultivada en el suroeste de México. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios. 2022;9(2). doi:10.19136/era.a9n2.3290.
Aguirre-Fey D, Benítez-Villa GE, Pérez-Ponce de León G, Rubio-Godoy M. Population dynamics of Cichlidogyrus spp. and Scutogyrus sp. (Monogenea) infecting farmed tilapia in Veracruz, México. Aquaculture. 2015;443:11−15. doi:10.1016/j.aquaculture.2015.03.004.
Valladão GMR, Gallani SU, Pilarski F. Phytotherapy as an alternative for treating fish disease. Journal of Veterinary Pharmacology and Therapeutics. 2015;38(5):417−428. doi:10.1111/jvp.12202.
Matoušková P, Vokřál I, Lamka J, Skálová L. The role of xenobiotic-metabolizing enzymes in anthelmintic deactivation and resistance in helminths. Trends in Parasitology. 2016;32(6):481−491. doi:10.1016/j.pt.2016.02.004.
Abaza S. Recent advances in identification of potential drug targets and development of novel drugs in parasitic diseases. Part II: Parasite targets. Parasitologists United Journal. 2022;15(1):22–38. doi:10.21608/PUJ.2022.129311.1160.
Mate L, Ballent M, Cantón C, et al. ABC-transporter gene expression in ivermectin-susceptible and resistant Haemonchus contortus isolates. Veterinary Parasitology. 2022;302:109647. doi:10.1016/j.vetpar.2022.109647.
Langeland A, Jetter H, O’Halloran DM. The diversity of ABC transporter genes across the Phylum Nematoda. Parasitology International. 2021;83:102357. doi:10.1016/j.parint.2021.102357.
Caña-Bozada V, Morales-Serna FN, Fajer-Ávila EJ, Llera-Herrera R. De novo transcriptome assembly and identification of G-Protein-Coupled-Receptors (GPCRs) in two species of monogenean parasites of fish. Parasite. 2022;29:51. doi:10.1051/parasite/2022052.
Caña-Bozada V, Morales-Serna FN, García-Gasca A, Llera-Herrera R, Fajer-Ávila EJ. Genome-wide identification of ABC transporters in monogeneans. Molecular and Biochemical Parasitology. 2019;234:111234. doi:10.1016/j.molbiopara.2019.111234.
Pimentel-Acosta CA, Ramírez-Salcedo J, Morales-Serna FN, et al. Molecular effects of silver nanoparticles on monogenean parasites: Lessons from Caenorhabditis elegans. International Journal of Molecular Sciences. 2020;21(16):5889. doi:10.3390/ijms21165889.
Altschul S. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Research. 1997;25(17):3389−3402. doi:10.1093/nar/25.17.3389.
Finn RD, Coggill P, Eberhardt RY, et al. The Pfam protein families database: towards a more sustainable future. Nucleic Acids Res. 2016;44(D1):D279−D285. doi:10.1093/nar/gkv1344.
Sheps JA, Ralph S, Zhao Z, Baillie DL, Ling V. The ABC transporter gene family of Caenorhabditis elegans has implications for the evolutionary dynamics of multidrug resistance in eukaryotes. Genome Biology. 2004;5(3):R15. doi:10.1186/gb-2004-5-3-r15.
Grabherr MG, Haas BJ, Yassour M, et al. Full-length transcriptome assembly from RNA-Seq data without a reference genome. Nature Biotechnology. 2011;29(7):644−652. doi:10.1038/nbt.1883.
De Castro E, Sigrist CJA, Gattiker A, et al. ScanProsite: detection of PROSITE signature matches and ProRule-associated functional and structural residues in proteins. Nucleic Acids Research. 2006;34(Web Server):W362−W365. doi:10.1093/nar/gkl124.
Edgar RC. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic Acids Research. 2004;32(5):1792−1797. doi:10.1093/nar/gkh340.
Capella-Gutiérrez S, Silla-Martínez JM, Gabaldón T. trimAl: a tool for automated alignment trimming in large-scale phylogenetic analyses. Bioinformatics. 2009;25(15):1972−1973. doi:10.1093/bioinformatics/btp348.
Kalyaanamoorthy S, Minh BQ, Wong TKF, Von Haeseler A, Jermiin LS. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nature Methods. 2017;14(6):587−589. doi:10.1038/nmeth.4285.
Nguyen LT, Schmidt HA, Von Haeseler A, Minh BQ. IQ-TREE: A fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Molecular Biology and Evolution. 2015;32(1):268−274. doi:10.1093/molbev/msu300.
Rambaut, A. Figtree 1.4.4. http://tree.bio.ed.ac.uk/software/figtree/ (accessed on 31 July 2020).
Cheadle C, Vawter MP, Freed WJ, Becker KG. Analysis of microarray data using z score transformation. The Journal of Molecular Diagnostics. 2003;5(2):73−81. doi:10.1016/S1525-1578(10)60455-2.
Wurmbach E, Yuen T, Sealfon SC. Focused microarray analysis. Methods. 2003;31(4):306−316. doi:10.1016/S1046-2023(03)00161-0.
Cvilink V, Lamka J, Skálová L. Xenobiotic metabolizing enzymes and metabolism of anthelminthics in helminths. Drug Metabolism Reviews. 2009;41(1):8−26. doi: 10.1080/03602530802602880.
McColl ER, Vassileva V, Piquette-Miller M. Drug Transporters: Efflux. In: Comprehensive Pharmacology. Amsterdam, Netherlands: Elsevier; 2022. pp. 608−626. doi:10.1016/B978-0-12-820472-6.00054-2.
Sepúlveda–Crespo D, Reguera RM, Rojo–Vázquez F, Balaña–Fouce R, Martínez–Valladares M. Drug discovery technologies: Caenorhabditis elegans as a model for anthelmintic therapeutics. Medicinal Research Reviews. 2020;40(5):1715−1753. doi:10.1002/med.21668.
Kruh GD, Belinsky MG. The MRP family of drug efflux pumps. Oncogene. 2003;22(47):7537−7552. doi:10.1038/sj.onc.1206953.
Daood MJ, Ahdab-Barmada M, Watchko JF. Comparison of multidrug resistance protein-1 (MRP-1) and P-glycoprotein (PGP) expression in the developing human central nervous system: cellular and tissue localization. Pediatric Research. 2004;56(4):673−673. doi:10.1203/00006450-200410000-00062.
Kerboeuf D. P-glycoprotein in helminths: function and perspectives for anthelmintic treatment and reversal of resistance. International Journal of Antimicrobial Agents. 2003;22(3):332−346. doi:10.1016/S0924-8579(03)00221-8.
Gerhard AP, Krücken J, Heitlinger E, et al. The P-glycoprotein repertoire of the equine parasitic nematode Parascaris univalens. Scientific Reports. 2020;10(1):13586. doi:10.1038/s41598-020-70529-6.
Martin F, Dube F, Karlsson Lindsjö O, et al. Transcriptional responses in Parascaris univalens after in vitro exposure to ivermectin, pyrantel citrate and thiabendazole. Parasites Vectors. 2020;13(1):342. doi:10.1186/s13071-020-04212-0.
Williamson SM, Storey B, Howell S, Harper KM, Kaplan RM, Wolstenholme AJ. Candidate anthelmintic resistance-associated gene expression and sequence polymorphisms in a triple-resistant field isolate of Haemonchus contortus. Molecular and Biochemical Parasitology. 2011;180(2):99−105. doi:10.1016/j.molbiopara.2011.09.003.
Kaur J, Dey CS. Putative P-glycoprotein expression in arsenite-resistant Leishmania donovani down-regulated by verapamil. Biochemical and Biophysical Research Communications. 2000;271(3):615−619. doi:10.1006/bbrc.2000.2680.
Wartenberg M, Ling FC, Schallenberg M, et al. Down-regulation of Intrinsic P-glycoprotein expression in multicellular prostate tumor spheroids by reactive oxygen species. Journal of Biological Chemistry. 2001;276(20):17420−17428. doi:10.1074/jbc.M100141200.
Russel F, Koenderink J, Masereeuw R. Multidrug resistance protein 4 (MRP4/ ABCC4): a versatile efflux transporter for drugs and signalling molecules. Trends in Pharmacological Sciences. 2008;29(4):200−207. doi:10.1016/j.tips.2008.01.006.
Yan R, Urdaneta-Marquez L, Keller K, James CE, Davey MW, Prichard RK. The role of several ABC transporter genes in ivermectin resistance in Caenorhabditis elegans. Veterinary Parasitology. 2012;190(3−4):519−529. doi:10.1016/j.vetpar.2012.06.038.
Raza A, Bagnall NH, Jabbar A, Kopp SR, Kotze AC. Increased expression of ATP binding cassette transporter genes following exposure of Haemonchus contortus larvae to a high concentration of monepantel in vitro. Parasites Vectors. 2016;9(1). Art no 522. doi:10.1186/s13071-016-1806-9.
Raza A, Kopp SR, Bagnall NH, Jabbar A, Kotze AC. Effects of in vitro exposure to ivermectin and levamisole on the expression patterns of ABC transporters in Haemonchus contortus larvae. International Journal for Parasitology: Drugs and Drug Resistance. 2016;6(2):103−115. doi:10.1016/j.ijpddr.2016.03.001.
James CE, Hudson AL, Davey MW. Drug resistance mechanisms in helminths: is it survival of the fittest? Trends in Parasitology. 2009;25(7):328−335. doi:10.1016/j.pt.2009.04.004.
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